摘要：竹類植物具有克隆植物特有的雙構件性特征，與非克隆植物相比具有較強的表型可塑性，能夠更好地適應環境的改變。文中從形態可塑性、生理可塑性、生物量可塑性、選擇性放置（覓食行為）4個方面綜述了不同林冠環境下竹類植物的表型可塑性調節機制，總結了現有相關研究存在的問題，建議加強生理整合作用和選擇性放置的研究，進行內在機制與分子層面的深入探索，增加竹種數量并按竹種類型進行橫向對比，綜合分析竹類植物與森林樹種之間的相互影響。以期為揭示竹類植物對林冠環境差異的適應機理、維持林下竹類植物種群更新和豐富森林經營模式等提供一定的借鑒。
關鍵詞：林冠環境，竹類植物，表型可塑性，生理整合作用，生物量分配格局
作者：張 盟 李 磊 柳佳瑩 榮俊冬 陳禮光 何天友 陳凌艷 鄭郁善
林冠作為森林中所有植物冠層結構的統稱，包含所有的葉片、分枝及其他附生植物等。林冠在維持森林生態系統物種多樣性、優化群落結構和調節小氣候等方面起著重要作用。林窗是森林冠層結構研究中一直以來的核心話題，作為林冠環境最重要的特征之一，其直接導致林窗內光環境的改變，進而對冠層下植物的光合作用等各類生理進程產生影響。林冠差異和其直接導致的林窗內光環境差異對林下植物的生長繁殖意義重大。林冠郁閉度直接影響林下植被對光的利用程度，當林冠郁閉度較高時，林下環境具有光照較弱、溫度較低的特點，植株的生長優于冠層上部。研究表明，竹類植物較樹木具有更強的光合能力，針對不同的林冠環境具有較強的表型可塑性。竹類植物是禾本科竹亞科多年生克隆植物，木本為主，主要分布于亞熱帶、熱帶、太平洋、東亞、東南亞等地區。在長久的演化進程中，竹類植物逐漸形成了克隆植物獨有的環境適應策略和生理特征，即通過地下莖或竹鞭實現克隆分株之間的物質資源共享，以較好地適應環境的變化，減輕異質生境給植株生長帶來的壓力，有利于植株的生長發育和種群競爭力。目前國內對竹類植物表型可塑性的研究主要集中于光照、水分、溫度、養分等環境因子上，對于不同林冠環境下竹類植物表型可塑性的研究尚無系統性的總結。本文擬從形態、生理、行為、生物量可塑性等方面對相關研究進行總結歸納，分析目前存在的問題并分別提出研究建議，以期為揭示竹類植物對林冠環境差異的適應機理，維持林下竹類植物種群更新，豐富森林經營模式，促進森林可持續發展等提供一定的借鑒。表型可塑性指同一基因型的物種應對異質生境而改變表型性狀的能力。克隆植物具有雙構件性（基株以分株為構件和分株以分枝為構件）、橫向生長及分株選擇放置、資源共享性等優點，與非克隆植物相比更能有效適應環境的改變，具有更強的表型可塑性。當克隆植物的母株所產生的各分株分布到異質生境中時，分株可以通過改變自身各項表型特征提高對異質生境的適應度，包括調整形態特征、生理指標、各構件生物量分配及分株間的資源共享等，以充分利用有限的資源，是其適應異質生境的重要方式。研究克隆植物的表型可塑性具有非常重要的生態學意義。首先，表型可塑性是克隆植物應對異質生境最重要的反應特征；其次，表型可塑性在維持克隆植物種群生長更新等方面也起到非常重要的作用，它使克隆植物具有更強的適應性和更寬的生態幅，從而占據更大范圍的生境，成為廣幅種。按照功能性狀的類型，將克隆植物的表型可塑性分為形態可塑性、生理可塑性、選擇性放置（覓食行為）、生物量可塑性等。竹類植物作為典型的克隆植物，對異質生境具有明顯的可塑性適應機制。克隆植物的形態應對不同環境條件和資源水平產生的適應性變化稱為形態可塑性。作為一類較為直觀的指標，形態可塑性可以直接體現植物對不同環境的應答機制。當應對異質生境時，竹類植物的形態結構能產生相應的響應。其形態可塑性主要表現在克隆分株的株高、胸徑、葉厚、葉面積、分枝角度與長度、地下莖長度等方面。研究表明，竹類植物形態性狀對于不同林冠環境具有顯著的可塑性調節機制。箭竹（Fargesiaspathacea）的株高、基徑及冠幅均隨林冠蓋度的減小，按林內、林緣、林外的順序而依次降低，其中林內和林外的平均株高、林緣與林外的平均冠幅均存在顯著差異。對缺苞箭竹（F.denudata）受林冠環境與海拔綜合影響的研究表明，在海拔3170 m處，其株高與林冠郁閉度呈正比，郁閉林下克隆分株的株高顯著高于林窗中心的克隆分株；其基徑隨郁閉度的減小呈現先增后減的變化趨勢，在林窗邊緣處基徑最大且顯著高于林窗中心與郁閉林下。在林下和小林窗中，缺苞箭竹比葉面積顯著高于中、大林窗。隨著林冠下光照強度的減弱，紫耳箭竹（F.decurvata）的株高和基徑在光照最弱的常綠闊葉林下最小，而比葉面積最大，這與林下光照減弱阻礙了光合產物的積累，進而限制株高和基徑的生長有關。隨著林冠郁閉度的減小，華西箭竹（F. nitida）株高與基徑按照林下、中林窗、大林窗的順序依次顯著增加；而比葉面積和分枝角度則完全相反。生長在森林中的克隆植物具有很明顯的對于光能的覓食傾向，這也是導致其功能進一步特化的主要原因。光資源的差異化是影響不同林冠環境下克隆植物形態指標的重要因素。竹類植物可以通過不斷調整自身各項形態結構來提高對光能的利用效率，使有限的資源最利于植株生長及更新。一般情況下，植物通過增加比葉面積、減小比葉重、伸長葉柄、降低株高等策略來應對林冠下的弱光環境；而在光照充足的大林窗下，較強的光照會加快土壤表面水分的蒸發，同時使林窗內溫度升高，進而導致植株失水加快。因此植株需要調整地下根系的形態，如增加根系的長度，向更深的地下延伸，以更加充分地利用有限的水分及養分資源。克隆植物的功能性狀與其生長環境密切相關，通過調整植株內部生理特征以適應環境的波動，表現為個體的生理可塑性。有研究顯示，一些生理性狀可塑性的發生甚至會早于形態性狀調節的出現。克隆植物的生理性狀在受到異質生境刺激后發生改變，而后誘導植株開啟體內平衡調節機制，繼續調整內部生理指標，進而導致植株發生形態、行為、生物量分配等方面的變化。不光是性狀的改變，植株的生理功能（如養分吸收、光合作用等）也會由于生境異質性而產生差異，并進一步影響到植株生長與繁殖。在海拔2776 m處，缺苞箭竹葉片含水率在林窗中心處最低，顯著低于林下及林窗邊緣；竹稈含水率隨林冠郁閉度的減小而降低，其中以林下竹稈含水率最高且與林窗邊緣及中心存在顯著差異。缺苞箭竹纖維素的含量受到林冠環境的影響但各構件纖維素變化趨勢有所不同，莖稈中纖維素含量在林窗環境下顯著最大，而在林下顯著最小；而林下葉片纖維素的含量則顯著高于林緣和林窗。生長在不同林冠環境下的缺苞箭竹氣體交換特征存在顯著差異，其凈光合速率、最大光合速率、光飽和點和瞬時水分利用效率在林外曠地中均顯著最高；而胞間CO2濃度、氣孔導度及蒸騰速率則相反，為林下環境顯著最高。除了植株個體應對環境變化產生的生理可塑性以外，克隆植物的另一個重要特征就是可以在分株間進行生理可塑性的調節，即生理整合作用。在克隆植物的生理整合中，物質通過分株間相連的結構沿源—庫梯度傳輸，使位于資源較豐富處的分株水分、養分等物質資源能夠傳遞到資源匱乏處的分株身上，從而實現資源共享。竹類植物中最為人熟知的生理整合作用即為母竹育筍現象。在光照條件較好的林冠類型中，紫耳箭竹出筍較早，出筍率高、筍量較大且筍期長；在光照較差的林分中則完全相反，表明林冠郁閉度過高會影響竹類植物的光合作用，進而不利于母竹育筍。對密云赤竹（Sasapalmata）進行不同光照環境處理的研究表明，處于遮陰環境下的分株可以通過生理整合從未遮陰處的分株獲取物質資源的傳遞。生物量分配可塑性是指植株在應對資源短缺的情況時，通過調節各構件生物量分配，實現有限資源的利用最大化，是植株適應異質生境和可利用資源變化的集中反映，因此生物量分配可塑性在生態適應方面意義重大。克隆植物可以在不同的環境中通過資源分配達到維持、生長、繁殖等功能的最佳平衡狀態。有研究表明，在土壤水資源較短缺的環境中，竹類植物會更注重根系的構建。不同林冠環境下的箭竹各構件生物量百分比差異顯著，其中地下莖、粗根、細根生物量百分比均以林緣曠地最高，且與林下、中林窗、大林窗中的均存在顯著差異。箭竹為了克服林緣曠地中土壤濕度較低的不利環境，在長期自然選擇中演變出較強的吸水能力與地下部分擴散潛力。而當竹類植物受到光脅迫時會將更多的資源分配給莖葉。在光強最弱的林冠類型中，紫耳箭竹將更多的生物量分配到葉片（光合構件）和竹稈（支持構件）中，以提高對光資源的獲取能力，并減少對地下莖的分配；而在光照最強的林型中，則分配更多的生物量用于地下根系的擴散，并顯著減少對葉片生物量的分配。這與斑苦竹（Pleioblastusmaculata）的研究結果一致。當處于光照較充足且地下資源水平較低的大林窗中時，為提高資源吸收能力，竹類植物的能量主要用于根系等資源吸收結構；當處于資源水平相對較高的林下或小林窗中時，則主要用于生物量積累及植株地上部分的生長。不同竹類植物的生物量對林冠環境的響應具有差異。在海拔3170 m處，位于林窗中心的缺苞箭竹竹筍及竹稈生物量顯著高于林窗邊緣及林下。而林下的缺苞箭竹葉生物量顯著高于其他林窗環境，表明在弱光環境中，缺苞箭竹通過增加葉片生物量來增強自身獲取光的能力。紫耳箭竹各構件生物量及總生物量在光照最弱的常綠闊葉林下顯著低于其他2種光照較強的林冠類型，這可能是由于光照減弱而削弱了葉的光合作用，但維持植株生長仍然需要消耗部分養分而造成的。而巴山木竹（Bashaniafargesii）的生物量在小林窗下最大，在曠地生長較差。選擇性放置（又稱覓食行為）是指植物在面對環境變化時，通過調整分枝角度、分枝數量、間隔子長度等形態指標，或選擇性地將較多分株放置到資源較豐富的小生境內以獲取更多資源。研究選擇性放置的意義在于了解克隆植物如何借助表型可塑性來緩解或克服必需資源的分布不均帶來的影響。林冠下資源異質性尤其是光資源差異會對竹類植物的克隆繁殖和種群分布產生影響。研究表明，雷竹（Phyllostachys praecox ‘Prevernalis’）種群的分株數量與光照強度呈極顯著正相關，表明雷竹傾向于將更多的分株放置到光資源充足的環境中。箭竹的種群分株密度沿林內、林緣、林外依次降低，且林內與林緣、林內與林外的種群密度均存在顯著差異。紫耳箭竹種群分株密度隨著冠層開度及林下光照的增加表現出先增后減的變化趨勢。華西箭竹在林下群落中呈明顯的集群分布，且隨著林冠郁閉度的減小，其分株密度按林下、中林窗、大林窗、曠地的順序依次增大，這與巴西熱帶山區林下竹子生長的研究結果相符合。通過對竹類植物各構件及種群結構在不同林冠環境下的形態可塑性、生理可塑性、生物量可塑性及選擇性放置（覓食行為）等進行研究，發現竹類植物在不同林冠環境下會產生明顯的可塑性調節機制。不同竹類植物的生物學特性存在差異，因此不同竹種對林冠環境差異的響應機制不盡相同。如箭竹和華西箭竹的株高對不同林冠郁閉度的適應趨勢相反；紫耳箭竹和缺苞箭竹的基徑和分株密度對林冠環境的適應機制存在差異；不同林冠結構下華西箭竹與箭竹的種群密度分布策略呈相反的變化趨勢。這充分體現了克隆植物在不同環境中的生態適應性及覓食行為具有多樣性。截至目前，針對竹類植物在不同林冠環境下表型可塑性的研究已經取得了一些成果，但仍然存在一些局限和問題：一是現有研究主要集中于不同林冠環境下竹類植物的形態可塑性及生物量可塑性，對于生理整合作用和選擇性放置等方面的內容研究較少；二是現有研究主要局限于不同林冠環境下竹類植物各性狀的調節形式，沒有深入挖掘內在的調節機理；三是研究的竹種數量較少，沒有將竹種進行分類研究，研究成果不具有充分的代表性；四是目前的研究多著眼于森林冠層對林下竹類植物產生的影響，而關于林下竹類植物對森林樹種更新的研究較少。針對目前存在的問題，為了進一步探究不同林冠環境下竹類植物的可塑性調節機制，對今后的相關研究提出以下建議與展望：1）加強生理整合作用和選擇性放置研究。一方面可以通過同位素示蹤法來探究竹類植物在不同林冠環境下是否進行水分和養分等的生理整合，這對了解竹類植物分株在不同林冠環境下進行生理整合作用的源—庫傳輸方向、傳輸強度等生理適應機制有重要的意義。另一方面，調查竹類植物種群在不同林冠環境下的分株密度差異即選擇性放置的情況，有助于了解竹類植物對不同林冠環境的生境偏好及其在林下的分布格局，這也是今后需要重點研究的領域之一。2）研究不同林冠環境下竹類植物表型可塑性發生變異的分子基礎及其能夠適應不同林冠環境的內部調節機制。采用高通量測序技術對不同林冠環境下竹類植物各組織器官的基因表達式樣進行分析比較；通過表達譜和轉錄組確定在不同環境中產生差異表達的基因及其與表型可塑性變異的關聯；通過不同林冠環境下竹類植物基因組甲基化譜的分析比較，從表觀遺傳層面探究竹類植物適應不同林冠環境的內部機制。3）增加所研究的竹種數量并對研究結果進行分類總結對比。目前已開展的研究大多只針對1個竹種，為了提高研究結果的系統性和代表性，今后可以對更多不同類型的竹類植物開展相關研究，并對竹種分類進行橫向對比（如按照地下莖形態特征分為叢生竹、散生竹、混生竹），總結相同類型的竹種在不同林冠環境下是否存在趨勢一致性或差異性，以期為以后在不同林冠環境下可以有針對性地引種更加適生的竹種類型提供借鑒。4）深入研究林下竹類植物對林冠環境帶來的影響。竹類植物的克隆生長格局會受到森林冠層結構的影響，反之其種群蓋度也會影響森林樹種的更新。由于具有克隆繁殖的優勢，竹類植物在林窗下的快速生長會占用其他植物的生境資源而減緩林窗的填充速度，同時可能對周圍森林群落造成入侵，是如今面臨的重要生態問題之一。今后的研究不應僅限于林冠環境對林下竹類植物表型可塑性產生的影響，更應在此基礎上分析竹類植物對林下群落物種多樣性和種群分布格局帶來的影響并進行綜合比較，以在最大程度上維護森林生態系統的穩定性，維持森林群落的長久發展。張盟，女，碩士研究生，研究方向為森林培育技術，E-mail：540336979@qq.com。
通信作者：鄭郁善，男，教授，博士生導師，研究方向為森林培育，E-mail：zys1960@163.com。
來源：中國林業科學研究院林業科技信息研究所《世界林業研究》2022年第1期
